Die freie GPL-Version von VirtualBox emuliert im Gastsystem u. a. folgende 

Komponenten:

• die x86-CPU des jeweiligen Wirtssystems
• Intel-Chipsatz440FX (Natoma)
• ACPI- (ab Ausgabe 1.6oder früher) und I/O-APIC-Unterstützung
• VESA-kompatible Grafikkarte
• IDE-ControllerPIIX3(82371SB), PIIX4(82371AB) und ICH6(82801FB)
• Serial-ATA-ControllerICH8(82801HB), unterstützt AHCI
• SCSI-Controller von LSI Logic und BusLogic sowie SAS-Controller ebenfalls 
• von LSI Logic
• die Netzwerkkarten AMD PCnet-PCI II (Am79C970A) und 
• PCnet-FAST III (Am79C973), sowie Intel PRO/1000 in den Varianten 
• MT Desktop (82540EM), T Server (82543GC) und MT Server (82545EM)
• virtio-Netzwerkkarte mit Paravirtualisierung
• Bootvorgang aus dem Netzwerk mit PXE Version 2.1
• die Soundkarten Intel AC’97, Intel HD Audio(ab VirtualBox 4.0) und 
• Sound Blaster 16
• serielle Schnittstellen(National Semiconductor 16550 AUART)
• virtuelle Schnittstelle für USB1.1 (OHCI) oder 2.0 (EHCI)
• iSCSI-Unterstützung zu iSCSI-Servern durch das Wirtssystem ohne Emulation
• weitere Komponenten sind über das proprietäre Extension Pack verfügbar

Die VMs lassen sich wahlweise über mehrere Frontends bedienen:

• eine grafische Benutzeroberfläche (GUI), die die Grafikbibliothek Qt nutzt, 
• in der aber noch nicht alle Optionen des Konsolenprogramms implementiert 
• sind (VirtualBox)
• ein Konsolenprogramm (VBoxManage)
• eine Python-Shell (VBoxShell)
• ein SDL-Programm (VBoxSDL)
• einen Remote-Desktop-Protocol-Server, der in der Konsole läuft 
• (VBoxHeadless, vormals VBoxVRDP)
• per Webserver (vboxwebsrv) und phpVirtualBox

VirtualBox kann auf den Betriebssystemen FreeBSD,Linux, macOS, OS/2 bzw. eComStation, Solaris und Windows als Wirtssystem auf x86- (32 Bit) und x86-64-Systemen (64 Bit) eingesetzt werden.

Als Gastsystem können wiederum x86- bzw. x86-x64-Betriebssysteme eingesetzt werden. Für eine Vielzahl an Betriebssystemen werden Treiber, Kernel-Module bzw. -Erweiterungen mitgeliefert; diese stehen bei der Einrichtung einer neuen virtuellen Maschine zur Auswahl.